DNF的剧情起点设定在阿拉德大陆，一个魔法与科技并存的剑与魔法世界。数百年前，卡赞与奥兹玛曾并肩对抗伪装的怪物，但他们的功绩被帝国忌惮，最终卡赞被处刑、奥兹玛被流放。奥兹玛在绝望中接受死神之力，成为第一使徒，并发动了暗黑圣战，试图将人类变为伪装者，这场战争持续百年，最终以圣职者教团的胜利告终，奥兹玛被封印在黑色大地。
然而，和平并未持久。二十年前，格兰之森发生大火，火焰席卷精灵圣地，精灵们为保护家园而牺牲，大火后神秘的天空之城突然显现，连接着天界与阿拉德。与此同时，帝国首都赫顿玛尔附近的悲鸣洞穴传来异动，冒险家们奉命调查，发现第五使徒希洛克已被第四使徒卡西利亚斯重创，濒死之际向外界释放了精神能量，导致周围的动植物发生变异，这便是著名的“悲鸣洞穴事件”，它成为冒险家们踏入复杂阴谋的开端。
随着时间推移，使徒的真相逐渐浮出水面。原来使徒们并非天生敌对，而是被某种更隐秘的力量（赫尔德）所引导，她为了复兴自己的故乡魔界，试图将其他使徒一一击杀。赫尔德伪装成贤者，引导冒险家们逐个挑战使徒：从第二使徒赫尔德暗中操控罗特斯在海洋中苏醒，到第七使徒安徒恩在能源中心吸收能量，再到第八使徒巴卡尔逃亡天界后留下的机械文明，每一场战斗都牵动着阿拉德与天界的命运。
其中最经典的剧情事件是“安徒恩攻坚战”，冒险家们攻入火山深处，击败了巨大的吞食者安徒恩，但也在战斗中了解到使徒们其实是被迫听从赫尔德的安排。而后在寂静城，冒险家们与卢克（第九使徒）遭遇，卢克曾为天界提供过帮助，但他也因赫尔德的阴谋而被迫建造通往魔界的道路。在卢克死后，赫尔德的真面目终于展露，她通过假死骗过了所有，并开启了《使徒降临》版本，让毁灭纪来临，阿拉德大陆被撕裂为多个区域。
毁灭纪之后，剧情进入“时空之门”篇章，冒险家们通过时间线回到了过去，试图阻止奥兹玛的复活事件，却发现时间是闭环，每一次尝试都导致新的因果。在《地下城与勇士》的后续主线中，冒险家们最终在黑色大地决战奥兹玛，击败他后迎来了新的和平，但赫尔德的阴谋依然潜伏，新的威胁如泰拉萨星球的居民、宇宙意志卡恩等逐渐浮出水面。
这些经典事件构成了DNF最核心的叙事魅力，玩家所扮演的冒险家并非单纯的打怪升级，而是游走于帝国、圣职者、天界人、魔界人之间的灰色地带，每一次选择都在推动历史，而玩家自身也成为了阿拉德传说中的一部分。无论是悲鸣洞穴的悲鸣声，还是安徒恩的喘息，这些记忆都成为老玩家心中不可磨灭的符号。